Alex Parrish et d'autres jeunes recrues venus d'horizons divers intègrent la prestigieuse école de formation du FBI de Quantico. Pour leur premier exercice, l'agent Liam O'Connor les charge d'enquêter les uns sur les autres à la recherche d'informations qu'ils auraient cachées. 9 mois plus tard, Alex Parrish reprend connaissance dans les décombres de la gare Grand Central à New York, bientôt suspectée d'être le cerveau de la plus grosse attaque terroriste commise sur le sol américain depuis le 11 septembre 2001.

À Quantico, Liam O'Connor a chargé son agent infiltré, Ryan Booth, de surveiller Alex Parrish. L'exercice du jour pour les jeunes recrues, en collaboration avec les analystes du FBI, consiste à apprendre à déjouer un attentat en préparation. Quelques mois plus tard à New York, Parrish a pu s'évader lors de son transfert grâce à la directrice du centre, Miranda Shaw, et doit maintenant prouver son innocence alors que les preuves s'accumulent contre elle.

Au centre de formation, Alex apprend que son père était un agent secret. Les élèves doivent dresser leurs profils psychologiques et soumettre les noms de trois candidats qui seront éliminés du programme. Tous refusent, sauf Simon Asher. 9 mois plus tard, alors qu'elle est traquée par le FBI et que sa mère l'appelle à se rendre, c'est auprès de Simon qu'Alex va trouver de l'aide.

Alex, très performante dans les exercices, celle-ci est déstabilisée après avoir appris que son père était un excellent agent au FBI. À New York pendant la traque, Simon et Parrish découvrent que du matériel utilisé pour l'attentat provient d'une société appartenant à Shelby Wyatt et sous-traitant pour l'armée.

Parrish et Booth se rapprochent au cours de leur première mission d'infiltration à l'extérieur de Quantico, de même que Shelby et Caleb. 9 mois plus tard, Booth apprend à Alex que le FBI a pour ordre de l'abattre à vue ; une menace qui la pousse à faire appel à un groupe de hackers anonymes pour diffuser un message où elle clamera son innocence.

Les apprentis agents apprennent l'art de la surveillance en s'exerçant sur leur directrice, Miranda, dont ils découvrent les déboires avec son fils. Cachée dans une chambre d'hôtel à New York, Alex a gagné la confiance de Shelby et soupçonne maintenant Calleb, désormais à la tête de l'unité de surveillance du FBI.

Dans le cadre des examens à Quantico, les recrues se retrouvent confinées avec très peu de temps pour désamorcer une bombe. À New York, Alex et Simon enquêtent sur la possible implication des jumelles Nimah et Raina dans l'attentat. Cette dernière leur apprend que toutes deux sont en immersion depuis plusieurs mois au sein d'un groupe terroriste projetant de s'attaquer à un monument symbolique de la puissance américaine.

Au cours d'un exercice au siège du FBI, Alex subtilise le dossier de son père et apprend que, sous son autorité une dizaine d'années plus tôt, O'Connor et d'autres agents, aujourd'hui à la tête de l'agence, n'ont pas réussi à empêcher un attentat à Omaha. À New York quelques mois plus tard, Calleb demande à son père, le directeur adjoint du FBI, de creuser une piste prouvant l'innocence d´Alex tandis que cette dernière, toujours en fuite, pense qu'une autre bombe est cachée quelque part en ville.

Après s'être rendue, Parrish subit un interrogatoire musclé par une unité spéciale chargée de lui faire avouer son crime coûte que coûte. Face à l'union des anciennes recrues pour prouver son innocence, O'Connor rallie la théorie du complot contre Alex. À Quantico, l'agent Susan Langdon vient donner un cours sur le profilage de tueurs en série à l'issue duquel Asher va se faire remarquer.

Alex a plaidé coupable pour que les vrais terroristes poursuivent leur action, et a été réintégrée aux équipes du FBI. Une surveillance de tous les membres de la promotion est alors mise en place afin d'identifier le vrai responsable de l'attentat et d'en empêcher un second. Quelques mois plus tôt à Quantico, une procédure disciplinaire était déclenchée par Miranda pour démasquer les secrets d'un des leurs…

Alex, Shelby, Nimah et Natalie restent à Quantico pour les fêtes de fin d'années et son invitées, via Shelby, à la soirée du nouvel an chez Clayton et Claire Haas, sénatrice et candidate à la vice-présidence. À New York, ces dernières, soupçonnant un dîner de donateurs d'être la cible de la prochaine attaque, découvrent Simon ligoté avec le détonateur d´une bombe à la main…

Trois mois après le second attentat survenu au centre de commandement d'urgence du FBI, Elias Harper, qui s'est suicidé après avoir reconnu son implication dans les deux attaques, fait figure de suspect unique aux yeux de tous, sauf pour Alex, persuadée qu'Elias a agi sous la contrainte. Un an plus tôt à Quantico, Miranda testait l'esprit d'équipe et de compétition de ses recrues en faisant s'affronter deux promotions autour d'un exercice de prise d'otages.

Le terroriste est entré en contact avec Alex : elle doit lui transmettre des informations secrètes se trouvant sur l'un des serveurs du FBI pour sauver la vie de Natalie, piégée avec une ceinture d'explosifs. Plus tôt à Quantico, les recrues apprennent la meilleure technique d'approche sur le terrain pour trouver une source sûre et la convaincre de coopérer avec le FBI.

Après la mort de Natalie par la même personne qui a fait chanter Elias, Alex craint de perdre d'autres proches et va à la rencontre de Simon, isolé dans une cabane du Vermont, pour lui demander de l'aide. Lors de leur formation à Quantico, les recrues apprennent la conduite en situation d'urgence et la pratique de l'interrogatoire avant de plaider devant un tribunal.

Alors que la sénatrice Claire Haas est venue rendre visite aux recrues, le groupe terroriste infiltré par Raina lance une attaque contre l'Académie de Quantico, grâce à l'aide fournie par le fils de Miranda. Chargée d'une nouvelle mission par le terroriste à New York, Alex découvre que la prochaine cible n'est autre que la sénatrice Haas…

À Quantico, l'exercice du jour consiste à gérer une situation de crise sur un avion de ligne où des pirates de l'air ont pris le contrôle de l'appareil. Des mois plus tard, Alex peut désormais compter sur l'aide d'Hannah Wyland pour déjouer les plans du terroriste. Ce dernier leur demande de placer une puce électronique dans la salle de l'université de Columbia où la sénatrice Claire Haas doit prononcer un discours…

4 semaines avant la fin de leur formation et leur affectation dans l'un des 56 bureaux du FBI, les recrues sont envoyées au Canada pour un exercice sur le trafic d'êtres humains. L'occasion pour Caleb d'organiser une rencontre entre Shelby et ses parents, qu'elle croyait morts depuis 15 ans. À New York, Alex est chargée d'une dernière mission par le terroriste : lui remettre une ancienne recrue retenue par la CIA pour des raisons de sécurité nationale…

Désormais directeur de Quantico depuis l'éviction définitive de Miranda, Liam demande aux recrues de remplir des demandes d'accréditation, parmi lesquelles certaines soulèvent des interrogations. À New York, Alex obtient de Claire Haas qu'elle la conduise à son fils Caleb, disparu depuis la mort de son père dans le second attentat…

À Quantico, les recrues doivent choisir leurs futures affectations et rencontrent à ce titre les représentants des différents départements du FBI. À New York, Alex s'inquiète de la présence de Shelby dans les bureaux du FBI pour une mise à jour des systèmes de sécurité ; cette dernière va la convaincre qu'elle est de son côté et qu'elle cherche à tracer les appels du terroriste…

Pour leur donner un aperçu de ce qui les attendra sur le terrain, les recrues sont envoyées dans différents bureaux du FBI afin d'aider les agents dans leurs enquêtes. Dans le futur, Alex et Shelby retrouvent Drew, qui leur révèle avoir été obligé d'aider les terroristes à commettre l'attentat de Grand Central et accuse Ryan d'être le vrai responsable…

Les recrues étudient les dossiers des attentats les plus récents commis sur le sol américain. Alex en profite pour en savoir plus sur l'attentat d'Omaha, que son père et Liam n'ont pu empêcher. À New York, Alex suit les instructions de Drew à bord de la voiture piégée par une bombe. La voix du téléphone n'est pourtant pas celle de Drew puisque Simon et lui se réveillent ligotés dans une pièce dont la porte est reliée à un explosif…

Après vingt semaines de formation, les recrues reçoivent leur badge et célèbrent leur dernier jour à Quantico. Un an plus tard, Alex, Caleb, Shelby, les jumelles et Simon comprennent que l'ultime action du terroriste consiste à faire exploser la bombe nucléaire à Quantico lors de la remise des diplômes de la nouvelle génération d'agents du FBI…